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1420年8月，足利义满下令严禁边民骚扰明朝，得悉此消息的明朝建文帝朱允炆派使臣前往宣诏抚慰。在给足利义满的诏书里，建文帝称其为“日本国王”。足利义满对“日本国王”这一称号坦然接受，并没有觉得不妥。事实上，这个足利尊氏的孙子早已是日本国家权力的最高代表了。在他执政时期，他将幕府迁到了京都的室町，足利幕府由此改称为室町幕府。

公元1367年，足利幕府第二代将军，38岁的足利义诠病逝，其子足利义满在细川赖之的辅佐下，于次年坐上幕府将军的宝座。公元1378年，20岁的足利义满在京都的室町营建了富丽堂皇的府邸，并在庭院内广植各种奇花异草，称“花之御所”，并在此处执行政务，足利幕府的称谓由此被室町幕府所取代。

足利义满当政时期，将前两代幕府将军设置的“执事”改称为“管领”，并赋予其极大的权限。管领统辖政所、侍所等中央机构，而将军对地方守护的命令，也必须通过管领传达。在室町幕府前期，“管领”职位由足利氏门下的有力守护细川氏、斯波氏、田三氏三大家族轮流担任，称为“三管领”，直至室町幕府末期，“管领”职位才出现了私相授受的情况。

管领统辖下的侍所由赤松氏、一色氏、山名氏、京极氏四个家族的人出任，主要负责统领御家人、负责幕府警备任务，其权力仅次于管领，被称为“四职”。

室町幕府还编制了直接听命于将军的直辖军队，称为“奉公众”。编制“奉公众”，是足利义满看到自己虽然身为将军，却没有直接统领的军队，有鉴于此，他特意从地方守护的武士中剥离出一部分，改编为自己的武装力量。人数约在3000人左右。

“奉公众”平时负责护卫将军的安全，同时也兼有负责管理“御料所”，即分布于诸分国的将军直辖领上的守护动向的职责。足利义满希望强化幕府体制，统制和监督各地方的守护阶层，并借此削减其势力。

除了政所、侍所、问住所等等这样的中央机构外，室町幕府在地方上还设置了“关东御所”。“关东御所”又被称为镰仓公方或镰仓殿，由足利尊氏的第四子基氏的子孙世袭。除守护由幕府将军直接任免外，其他事物均由关东御所的辅臣“关东管领”处理。随着关东御所实力的不断加强，它与室町幕府的关系也日渐对立，至幕府中后期，关东御所已经成了室町幕府最大的威胁之一。